Em 2007, as circunstâncias mudaram e o Sr. Donaldson também alterou o rumo. Após negociações na Escócia, o veterano fundador e líder do DUP, o Rev. Ian Paisley, encerrou sua oposição ao Acordo da Sexta-Feira Santa, e o DUP entrou em coalizão, na assembleia descentralizada de Belfast, com o Sinn Fein, anteriormente o braço político do IRA. Donaldson, embora mantendo o seu assento no parlamento de Londres, foi também membro da assembleia de partilha de poder de Belfast, onde serviu durante um ano como ministro júnior.
O seu tempo como líder do DUP foi dominado pela sua resposta ao Brexit.
Em 2021, ele se tornou líder do DUP depois que brigas internas derrubaram seus dois líderes anteriores, Arlene Foster e Edwin Poots, com semanas de diferença.
Embora a Irlanda do Norte tenha votado, em geral, pela permanência na União Europeia no referendo do Brexit de 2016, o Sr. Donaldson, liderando o DUP a partir de Westminster, alinhou o sindicalismo com a facção mais linha dura do Brexit no Partido Conservador Britânico. Liderado pelo então primeiro-ministro Boris Johnson, este grupo queria uma retirada completa de todas as instituições da União Europeia, incluindo os protocolos alfandegários, industriais, ambientais e veterinários que permitiam o livre comércio e a circulação através da fronteira irlandesa.
Na Irlanda e no estrangeiro, uma fronteira irlandesa sem atritos foi amplamente considerada essencial para preservar o status quo pacífico que se seguiu ao Acordo da Sexta-Feira Santa. Assim, quando o governo do Reino Unido concordou, sob forte pressão da UE e dos Estados Unidos, em impor controlos alfandegários e comerciais entre a Irlanda do Norte e o resto do Reino Unido, em vez de na fronteira irlandesa, o Sr. veto de partilha de poder para derrubar o governo descentralizado na Irlanda do Norte em 2022.
Depois de dois anos sem que a Irlanda do Norte tivesse um governo funcional e com o seu partido a perder o apoio aos radicais e aos moderados de ambos os lados, Donaldson finalmente concordou em reavivar a assembleia em Janeiro deste ano.
